出羽国飽海郡遊佐郷から起こる。 秀郷流藤原氏小山氏族の庶流という。
南北朝期に畠山氏が奥州探題になったとき臣従し、被官となったらしい。
永禄三年（1382年）、畠山基国が河内守護に補任されたときは、遊佐長綱が守護代に任ぜられている。
以後、本宗は代々河内守の官途を称する。次の畠山満家の時は、遊佐国盛が守護代、一族美作守某は山城守護代、
次いで大和宇智郡守護代となり、当時、畠山氏の家政を一手に切り回していた。
畠山歴代で遊佐氏を守護代に任じなかったのは、戦国末期を除けば持国だけであるが、山城守護代は遊佐国助が就任している。
長禄四年（1460年）守護が義就から政長に更迭されて家督争いが激化すると、遊佐氏も両派に分かれ、国助・就家は義就に、河内守長直は政長に属した。
応仁の乱前後を通じて、軍事的には義就派の就家側が終始優勢で、河内を支配していたのは彼の系統である。
このように河内では遊佐氏が守護代をほぼ世襲した。戦国時代には就家のあとは就盛、新次郎と続き、長直のあとは順盛、長教と続くが、
応永〜天文の混乱期には木沢浮?・長政の親子が台頭し、細川晴元に取り入って国政を壟断する傾きがあった。
しかし、太平寺の戦いで長政は敗北し、長教が傾国の実権を握る。軍略に優れ、三好長慶も一時は彼のために苦杯を舐めたが、
天文十七年（1548年）長慶は和睦して長教の娘を娶り、姻戚関係を結んだ。
しかし三年後、長教は反長慶派の刺客により暗殺され、守護代は安見直政に交替した。
長教の子信教はのち高政に仕えて守護代となり、永禄十二年、高政を逐い、その弟昭高を暗殺したりしたが、織田信長に殺された。
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